El equipo toma su nombre de la dinastía Jagellón, que reinó en Europa central entre los siglos XIV y XVIII.[2] Desde su fundación hasta los años ochenta el Jagiellonia jugó en las categorías semiprofesionales del sistema de ligas de Polonia, ascendiendo por primera vez a la Ekstraklasa en 1987, tras proclamarse campeón de la segunda división. Desde 2007 el club se ha convertido en un habitual en el campeonato de liga polaco, alzando en la temporada 2009/10 el doblete de copa y supercopa ante el Pogoń Szczecin y el Lech Poznań, respectivamente. Al año siguiente registró su primera experiencia a nivel continental, disputando varias rondas clasificatorias de la Liga Europa de la UEFA desde entonces. En la temporada 2023-24 ganó su primer título liguero de la historia.
El Estadio Municipal de Białystok fue inaugurado el 22 de julio de 1972. Sin embargo, entre 2008 y 2014 el recinto deportivo fue remodelado íntegramente, ampliando su aforo a los 22 432 asientos. El 18 de octubre de 2014 tuvo lugar la inauguración del nuevo estadio, en la contundente victoria por 5-0 contra el Pogoń Szczecin ante 21 196 espectadores. El estadio es en la actualidad propiedad de la ciudad de Białystok.