En las primeras décadas, la universidad creció rápidamente y era accesible no solo para los filósofos de la realeza y las escuelas nominalistas, sino también para los estudiantes pobres que deseaban estudiar las artes liberales. Entre sus más famosos instructores a fines del siglo XV se cuentan el poeta Conrad Celtes, el eruditoJohannes Reuchlin en cuestiones hebreas y el historiador bávaro Johannes Thurmair (también conocido como "Johannes Aventinus").
Hacia 1700 tuvo lugar la Ilustración, un movimiento que se oponía a la Iglesia en las universidades públicas, de las que Ingolstadt era un buen ejemplo. Los jesuitas abandonaron gradualmente la universidad, ya que trató de cambiar con los tiempos, hasta que la universidad finalmente llegó a ser tan secular que la mayor influencia en Ingolstadt la ejercía Adam Weishaupt, fundador de la sociedad secreta de los Illuminati. El 25 de noviembre de 1799, el elector Maximiliano IV anunció que la universidad había agotado sus fondos económicos y se había convertido en un peso demasiado grande para él, por lo que la universidad se mudó a Landshut como consecuencia de ello. La universidad terminó el año escolar y abandonó Ingolstadt en mayo de 1800, así finalizó la escuela que, en su apogeo, había sido una de los más influyentes y poderosos institutos de enseñanza superior en Europa.
