Il se présente en 2014 à la Chambre des représentants des États-Unis dans le 4e district du Texas. Le district, profondément républicain, s'étend des banlieues est de Dallas jusqu'à la Louisiane[3]. Il se présente face au républicain sortant Ralph Hall, qui est à 91 ans le représentant le plus âgé de l'histoire du Congrès[4]. Raplh Hall arrive en tête du premier tour de la primaire républicaine avec 45 % des suffrages[3] mais John Ratcliffe remporte le second tour avec 53 % des voix[4]. Sans opposant lors de l'élection générale, il est élu représentant avec 100 % des suffrages[2].
Candidat à un second mandat en 2016, il remporte la primaire républicaine avec environ deux tiers des voix devant Lou Gigliotti et Ray Hall. Aucun démocrate n'étant candidat face à lui en novembre, il est assuré d'être réélu[5]. Il est facilement reconduit lors des élections de 2018, rassemblant 76 % des suffrages face à la démocrate Catherine Krantz (23 %) et un candidat libertarien[6].
Directeur du renseignement national
Le Donald Trump annonce son intention de le nommer directeur du renseignement national, malgré une expérience plutôt mince en matière de sécurité nationale, qui suscite des réactions mitigées au sein du Sénat[7],[8]. Cinq jours plus tard, après que la presse ait révélé qu'il avait artificiellement exagéré son expérience en matière de lutte contre le terrorisme et l'immigration illégale en tant que procureur, il annonce renoncer à cette nomination[9].
Après avoir servi dans l'équipe défendant Trump lors de sa procédure de destitution, Ratcliffe est à nouveau nommé par le président au poste de directeur du renseignement national en 2020[10]. Pendant ses auditions, il affirme qu'il se montrera indépendant à ce poste, alors que les démocrates critiquent une nomination purement politique. Le Sénat valide sa nomination le , par 49 voix républicaines contre 44 démocrates[11],[12]. Par comparaison, la nomination de son prédécesseur Dan Coats avait été approuvée par 85 voix, dont de nombreux sénateurs démocrates[11].