Il fut directeur de la National Security Agency (NSA) de 1999 à 2005. À l'époque de son arrivée, la NSA était considérée comme mal gérée, dépassée par les nouvelles technologies et la généralisation de la fibre optique et du cryptage. Hayden est souvent crédité d'avoir entamé une importante modernisation et restructuré l'agence pour la débureaucratiser. Il a également plaidé pour une plus grande ouverture au public. En revanche, son programme de modernisation Trailblazer a été abandonné après avoir pris du retard et dépassé son budget. Hayden a également été critiqué pour avoir engagé l'agence dans le très controversé programme de surveillance électronique de la NSA.
Il fut ensuite adjoint de John Negroponte à la tête de la Direction du renseignement national (DNI) puis directeur de la Central Intelligence Agency (CIA) du au . Cette nomination a suscité des critiques au Congrès y compris dans les rangs de la majorité républicaine. Plusieurs élus se disant inquiets sur le choix du président qui a préféré un militaire plutôt qu’un civil. Il a tout de même été confirmé à ce poste le 23 mai par le Sénat. Pendant sa direction, la CIA a déclassifié plusieurs dossiers importants dont le dossier de 702 pages sur les activités de la CIA baptisé Family Jewels (Bijoux de famille)[1]. Il a été accusé par la suite d'avoir menti au Congrès au sujet des techniques d'interrogation utilisées par la CIA[2].
Le Proche-Orient qui reste une zone de tension extrêmement importante.
Il a milité en 2013 pour l’emprisonnement de journalistes, citant Glenn Greenwald comme base de sa campagne, un cas d’école, selon lui, s’agissant de la fuite de documents classés « secret-défense »[5].
En 2020, il fait partie des signataires d'une lettre de soutien au candidat démocrate Joe Biden, rédigée par 70 officiels républicains à la sécurité nationale, estimant que le président sortant républicain Donald Trump« n'était pas fait pour diriger »[6].
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