Le studio Telltale Games a été créé en grande partie par d'anciens employés de LucasArts qui travaillaient sur le projet de jeu Sam and Max: Freelance Police, suite prévue du jeu Sam and Max Hit the Road, projet annulé le . Une grande partie de l'équipe possède une forte expérience dans la création de jeux d'aventure reconnus tels que Grim Fandango, les Monkey Island ou bien évidemment les Sam and Max.
Le , lors de l'E3, Telltale Games et Lucasarts annoncent dans un communiqué commun, le développement par Telltale d'une série de jeux épisodiques sur la saga Monkey Island : Tales of Monkey Island.
En 2012, c'est la série The Walking Dead qui est adaptée en style point & click ou le joueur construit la narration selon ses choix. Ce jeu a eu un très grand succès auprès de la communauté des joueurs qui ont été unanime quant à la richesse du scénario et l'inventivité du gameplay. La saison 1 contient cinq épisodes qui sont sortis à quelques semaines d'intervalles afin d'apporter une continuité à l'action.
En 2013, le studio sort le premier épisode d'une nouvelle série : The Wolf Among Us. Elle est fondée sur le comics Fables de Bill Willigham. En septembre de la même année, Sean Vanaman qui avait réalisé la première saison de The Walking Dead quitte le studio et fonde Campo Santo.
Lors du Comic Con 2017, le studio annonce une saison 2 pour deux de ses titres : Batman et The Wolf Among Us ainsi qu'une autre saison pour The Walking Dead[1]. Le trailer de la saison 2 de Batman, intitulée The Enemy Within, est dévoilé[2]. Le , Pete Hawley est nommé PDG du studio[3].
Le , Telltale Games dévoile la date de sortie de The Walking Dead : L'Ultime Saison. Celle ci sera composé de 4 épisodes, dont le premier sera disponible le . Le 27 du même mois, il est annoncé que le moteur graphique Unity sera utilisé pour de futurs jeux[4].
Fermeture et réouverture
Le , plusieurs employés annoncent sur Twitter avoir été licenciés sans préavis, à la surprise de tous. Sur les 250 employés initiaux, restent seulement 25, et plusieurs projets en développement, dont Minecraft: Story Mode et la seconde saison de The Wolf Among Us, sont annulés[5]. Le studio reste très discret dans sa communication, mais des rumeurs indiquent que l'équipe restante travaillera sur le jeu Stranger Things pour Netflix, laissant en suspens la suite de The Walking Dead : L'Ultime Saison[6].
Il est finalement indiqué que Telltale terminera Minecraft: Story Mode avec les personnes restantes, tandis que Netflix cherchera de son côté une solution pour s'occuper du jeu Stranger Things. En octobre, Robert Kirkman et son entreprise Skybound Games annoncent s'atteler à l'achèvement du jeu The Walking Dead, et embauchent pour l'occasion d'anciens employés du studio[7]. Le , Telltale Games ferme officiellement ses portes.
Les causes précises de la fermeture de Telltale Games n'ont pas été communiquées par le studio, mais d'anciens employés ont évoqué des relations très tendues entre les équipes de production et créatives[8]. Par ailleurs, les nombreux projets développés durant ces dernières années n'ont pas tous été rentables, entraînant de gros défauts de trésorerie. En , la plupart des jeux Telltale étaient retirés des boutiques en ligne[9].
Le , il est annoncé que LCG Entertainment a racheté Telltale Games ainsi que Telltale Games France et compte rouvrir le studio pour continuer à créer des jeux interactifs. L’équipe sera néanmoins différente de l’originale[10],[11],[12].