Inizialmente il canale era attivo sotto forma di contenitore in sostituzione di Fox +2 nel periodo natalizio nel 2012 e nel 2013[1][2]. Durante questo periodo, sul contenitore televisivo è apparso anche in prima visione l'ultimo episodio dell'ottava stagione de I Griffin. L'anno successivo, oltre alle nuove stagioni de I Griffin e American Dad!, è stata trasmessa in prima visione la serie animata Brickleberry[3].
Dal 1º novembre 2014 Fox Animation è diventato un canale a sé stante, sostituendo definitivamente Fox +2.[4]
Dal 6 novembre 2014, a partire dalla quarta stagione, il canale trasmetteva in prima tv gli episodi di Bob's Burgers.
Tra marzo e aprile 2017, Fox Animation ha trasmesso la nona stagione inedita di King of the Hill.
Dall'ottobre 2018, Fox Animation trasmetteva in prima tv i rimanenti episodi inediti della serie animata Archer, già trasmessa per la prima stagione da FX e pubblicata integramente sul servizio on demand Netflix,[5] mentre dal gennaio 2019 la serie animata The Real Ghostbusters.[6]
Il 1º ottobre 2019, a causa di un mancato rinnovo contrattuale, ha cessato le trasmissioni.[7][8]