La nomina a Segretario della Marina
Con la vittoria repubblicana Welles guadagnò notevole popolarità tra le fila dei Repubblicani, soprattutto nel New England, e ciò portò il neo eletto Presidente Abramo Lincoln a nominarlo Segretario della marina statunitense il 4 marzo 1861. Quando Welles assunse l'incarico, la situazione della Marina dell'Unione era piuttosto critica, metà del suo corpo ufficiali rassegnò le dimissioni o venne congedato con disonore; inoltre la flotta dell'Unione era composta per gran parte di vascelli ormai inadeguati e non equipaggiati per il blocco navale progettato da Lincoln contro i porti della Confederazione; per questo motivo il nuovo Segretario si attivò rapidamente per implementare la flotta, inizialmente quella fluviale al servizio del Dipartimento del Tesoro per il blocco del traffico fluviale dei Confederati, in grado tuttavia di collaborare per azioni congiunte con il resto della Marina.
Grazie anche alla collaborazione di suo cognato, George Denison Morgan, mercante newyorchese che acquistò per suo conto 90 nuovi vascelli e del magnate del MassachusettsJohn Murray Forbes, che acquistò altre dieci navi, Welles ampliò considerevolmente la flotta unionista. L'operazione si avvalse anche della preziosa collaborazione dell'ex ufficiale di marina Gustavus Vasa Fox, suo Segretario di dicastero e di William Faxon, suo vecchio amministratore quando era editore dell'Hartford Evening Press.
Il suo programma di implementazione della Marina militare prevedeva anche la costituzione di un "Committee of Conference", un gruppo di esperti di tattica navale con il compito di studiare una strategia per attuare il blocco navale contro i Confederati. Grazie ai suggerimenti del "Committee" furono possibili la cattura del porto di Port Royal in Carolina del Sud il 7 novembre 1861 da parte dell'Ammiraglio Samuel Francis Du Pont, la vittoria nella battaglia di Fort Henry con la distruzione delle batterie di cannoni dei Confederati e, non ultimo, la cattura di Fort Donelson.
Dopo la fine della Guerra di Secessione, Welles si dimostrò fedele alle linee politiche della Presidenza Lincoln, pur restando nei limiti del possibile fedele anche alle sue posizioni da Democratico. Si oppose alla totale concessione dei diritti civili in favore degli ex schiavi e fu un arduo sostenitore del potere legislativo e dell'autonomia dei singoli Stati americani.
Welles è anche noto per aver lasciato una voluminosa serie di diari e memorie che spaziano dal 10 agosto 1861 fino al 6 giugno 1869, lasciando importanti testimonianze sia del periodo bellico che di quello dell'Era della ricostruzione. Dopo il suo ritiro dalla politica con la fine della Presidenza di Andrew Johnson, il 4 marzo 1869, Welles fece ritorno ad Hartford, dove dimorò fino alla sua morte.
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