Van 1949 tot 1970 was hij bij de CIA werkzaam, waar hij allerlei zogenoemde 'smerige klussen' verrichtte. Zo had hij een aandeel in de val in 1954 van de GuatemalteeksepresidentJacobo Arbenz Guzmán en was hij betrokken bij de voorbereiding van de invasie in de Varkensbaai in 1961 waarbij Amerika samen met Cubaanseballingen - tevergeefs - trachtte het bewind van Castro omver te werpen.
Na 1970 kwam hij onder de Republikeinse president Nixon in dienst van het Witte Huis waar hij met een aantal andere personen ervoor moest zorgen dat 'politieke lekken' werden gedicht, hetgeen hen de bijnaam 'de loodgieters' opleverde. Hunt had hierbij een leidinggevende positie. De door hem gerekruteerde teamleden had hij grotendeels leren kennen uit zijn tijd van de mislukte invasie in Cuba.
Bij een inbraak op 17 juni1972 werden ze betrapt en gearresteerd. Er werd nader onderzoek verricht, onder andere door een tweetal journalisten van de Washington Post, en uiteindelijk leidde deze kwestie die als het Watergateschandaal de geschiedenis inging tot het aftreden van president Nixon. Vijfentwintig personen kregen gevangenisstraf waaronder Hunt die tot 33 maanden werd veroordeeld. Er was hem inbraak, samenzwering en illegaal aftappen ten laste gelegd.