Em 2014, assinou com o Freiburg[4], sendo inscrito para a equipe B[5], mas não atuou[6]. Seu primeiro jogo como profissional foi em agosto de 2015, contra o Saarbrücken[7]. Foram 14 jogos pela Regionalliga Südwest, não evitando o rebaixamento para a Oberliga[8], porém especulava-se que Steffen viraria terceiro goleiro da equipe principal do Freiburg, ficando atrás de Alexander Schwolow e Patric Klandt[9][10]. Ele optou em voltar aos Estados Unidos em 2016 para defender o Columbus Crew, e chegou a ser relacionado uma vez para o banco de reservas antes de ser emprestado ao Pittsburgh Riverhounds, onde atuou 9 vezes.
Reintegrado ao elenco principal do Crew em 2017, foi escolhido para ser o novo goleiro titular da equipe[11], fazendo sua estreia no empate por 1 a 1 com o Chicago Fire[12]. Nas oitavas-de-final dos playoffs da MLS Cup, contra o Atlanta United (que Steffen classificou como "o jogo de sua vida"[13]), fez 8 defesas nos 120 minutos (tempo normal e prorrogação) e defendeu 2 cobranças na disputa de pênaltis, que terminou com vitória do Columbus Crew por 3 a 1[14][15]. Após 84 jogos oficiais, o goleiro foi contratado em julho de 2019 pelo Manchester City[16], e o Crew anunciou que esta foi "a maior venda da história do clube" e com o maior valor recebido por um atleta de sua posição na história da Major League Soccer[17]. No mesmo mês, os Citizens emprestaram Steffen ao Fortuna Düsseldorf[18], e o diretor esportivo da equipe, o também ex-goleiro Lutz Pfannenstiel, classificou o americano como "um exemplo perfeito de goleiro moderno" enquando discutia a hipótese de contratá-lo para o Hoffenheim, enquanto trabalhava como olheiro[19]. Na primeira metade, suas atuações foram descritas como "excelentes"[20], mas uma lesão no tendão patelar o afastou dos gramados durante a pausa de inverno e a paralisação do campeonato em decorrência da pandemia de COVID-19[21]. Enquanto tentava recuperar a forma física e voltar ao gol do Fortuna, sofreu outra lesão no joelho que o tirou novamente dos gramados. Steffen foi o segundo goleiro com o maior índice de defesas na temporada, mas a equipe terminaria rebaixada para a Segunda Divisão[22], inviabilizando as chances de renovação do empréstimo, praticamente dada como certa[23].
Steffen voltaria a defender o gol do Manchester City em janeiro de 2021, novamente substituindo Ederson (diagnosticado com COVID-19) na partida contra o Chelsea[29], que terminaria derrotado por 3 a 1. Jogaria outras duas partidas na temporada (em ambas, não levou gols), contra Birmingham City (pela Copa da Inglaterra)[30] e Tottenham Hotspur, pela final da Copa da Liga[31]. Com os títulos da Premier League e da Copa da Liga, Steffen foi o quinto norte-americano a conquistar as duas competições. Ele renovou seu contrato até 2025[32] e entrou 9 vezes em campo na temporada 2021–22.
Em julho de 2022, foi anunciado que Steffen atuaria por empréstimo no Middlesbrough até o final da temporada[33]. Pelo Boro, foram 45 partidas oficiais disputadas.
Sem espaço no City após a contratação de Stefan Ortega para ser o novo reserva imediato de Ederson, Steffen regressou aos Estados Unidos em janeiro de 2024 para defender o Colorado Rapids, assinando um contrato de 3 anos e opção de renovação por mais um[34].
Carreira internacional
Steffen jogou pelas seleções de base dos Estados Unidos entre 2012 e 2015, sendo convocado pela primeira vez ao time principal em 2016[35]. A estreia do goleiro pelos Stars and Stripes foi contra a Bósnia, em janeiro de 2018. No empate por 1 a 1 com a França, em junho do mesmo ano, se destacou ao fazer duas defesas consecutivas em finalizações de Nabil Fekir e Ousmane Dembélé[36].
↑J.R. Eskilson and Travis Clark (7 de fevereiro de 2013). «2013 recruiting class rankings: Boys». TopDrawerSoccer.com. TopDrawerSoccer.com. Consultado em 23 de abril de 2019
↑«Fortuna Dusseldorf CEO Clear On Zack Steffen Desire». Inside Futbol | Latest Football News, Transfer Rumours & Articles » Football – » Features | Inside Futbol – Online World Football Magazine (em inglês). 27 de abril de 2020. Consultado em 30 de setembro de 2020