Johnson draftades 2006 som första spelare totalt av St. Louis Blues men kom inte att debutera först 2007.
Johnsons första mål i NHL kom redan efter två spelade matcher i en match mot Los Angeles Kings; målet blev matchavgörande.
Inför säsongen 2008/09 var Johnson med om en golfbilsolycka som gjorde att han missade hela säsongen.
Inför säsongen 2009/10 var Johnson åter tillbaka från sin långtidsskada och spelade sammanlagt 79 matcher och svarade för 10 mål och 39 poäng.
Colorado Avalanche
19 februari 2011 stod det klart att Erik Johnson tillsammans med Jay McClement trejdats till Colorado Avalanche i utbyte mot Chris Stewart och Kevin Shattenkirk.[1] Redan i sin andra match för Avalanche gjorde Johnson sitt första mål för sitt nya lag då Avalanche vann över Blues med 4-3. Totalt gjorde Johnson gjorde 10 poäng på de 22 matcher han hann spela för Avalanche säsongen 2010/11.
4 juli 2012 skrev Erik Johnson ett fyraårskontrakt med Colorado värt $15 miljoner dollar.[2] 10 januari 2015 blev Johnson uttagen till NHL All-Star Game 2015. Vid den tidpunkten var Johnson i topp i poängligan för backar i ligan.
22 september 2015 signerade Johnson ett 7-årskontrakt värt $42 miljoner dollar, vilket gör honom till den bäst betalda spelaren i Avalanche och 11:e mest bland backar i ligan.
Under säsongen 2017–18, den 3 december 2017 fullbordade Johnson sin 600:e match i ligan. Vid den tidpunkten spelade han mest bland alla i Avalanche och femte mest i ligan med ett snitt på 26:24 minuter speltid per match. Johnson blev avstängd två matcher 17 december 2017 efter en boarding på Vladislav Namestnikov i Tampa Bay Lightning.
Som en produkt från den amerikanska NTDP gjorde Johnson först sin internationella debut för USA vid 2005 World U17 Hockey Challenge. Samma år fick han en guldmedalj som 17-årig vid 2005 IIHF World U18 Championships. Johnson gjorde tio poäng i sex matcher i U18-VM 2006 för att hjälpa USA att behålla guldmedaljen och valdes samtidigt till Bob Johnson Award-vinnaren som den bästa amerikanska spelaren i internationell konkurrens.
Johnson var uttagen i det amerikanska juniorlaget som vann en bronsmedalj i Juniorvärldsmästerskapet i ishockey 2007. Han namngavs till turneringens All-Star Team och utsågs till turneringens bästa back. Johnson avslutade turneringen med fyra mål och tio poäng och blev den första försvararen som ledde turneringen i poängligan.
Som representant för det amerikanska laget vid Vinter OS 2010 i Vancouver så fick Johnson fick en silvermedalj efter att ha förlorat i övertid mot Kanada i finalen.
