Народилася в місті Колумбус в штаті Огайо в ірландській родині. Там же закінчила Державний Університет Огайо за курсом артистки драми. Кар'єру на Бродвеї почала асистенткою режисера і дублеркою в постановці «Голос черепахи» в 1943 році.
Потім пішли ряд бродвейських п'єс, а пізніше робота на телебаченні і в кіно. У 1973 році Гекарт здобула премію «Оскар» за найкращу жіночу роль другого плану у фільмі «Метелики вільні». Надалі працювала в основному на телебаченні, з'явившись у телесеріалах «Вулиці Сан-Франциско», «Лу Грант», «Казки з темного боку» і «Шлях на небеса». Її ролі на великому екрані були рідкісними і представленими лише другорядними персонажками в картинах «Потаємне місце» (1975), «Спалені приношення» (1976) і «Перевал розбитих сердець» (1986). Останній раз на кіноекранах Гекарт з'явилася в 1996 році в комедії «Клуб перших дружин», де виконала роль матері героїні Даян Кітон. У наступні два роки вона виконала невеликі ролі в ряді телесеріалів, після чого завершила акторську кар'єру.
У 1944 році одружилася з Джоном Гаррісоном Януі, з яким прожила до його смерті в 1997 році.
Айлін Гекарт померла від раку легенів у своєму будинку в Норволк, штат Коннектикут, у віці 82 років.