Займався адвокатською практикою у фірмі «Faegre & Benson», був радником сенатора США від Міннесоти Емі Клобучар. У ході президентської кампанії 2008 року був у команді Гілларі Клінтон, а згодом Барака Обами. Після перемоги Обами на виборах президента та зайняття Гілларі Клінтон поста державного секретаря в січні 2009 року призначений заступником керівника апарату державного секретаря. У 2011 році призначений на посаду директора із планування політики (Director of Policy Planning[en]) у Державному департаменті.
26 лютого 2013 року призначений радником віцепрезидента Джо Байдена з питань національної безпеки[5]. Брав активну участь у підготовці Спільного всеосяжного плану дій — ядерної угоди з Іраном.
1 серпня 2014 року перейшов на викладацьку роботу в Єльському університеті. Був одним із ключових зовнішньополітичних радників Гілларі Клінтон у її президентській кампанії 2016 року.
23 листопада 2020 року Джо Байден оголосив список своїх кандидатів на ключові посади у своїй майбутній адміністрації, назвавши Джейка Саллівана претендентом на посаду радника з національної безпеки[6].
Орден князя Ярослава Мудрого II ст. (Україна, 23 серпня2022) — за значні особисті заслуги у зміцненні міждержавного співробітництва, підтримку державного суверенітету та територіальної цілісності України, вагомий внесок у популяризацію Української держави у світі.[8]
Нагороду Президент УкраїниВолодимир Зеленський вручив Джейку Саллівану 4 листопада 2022 року під час візиту американського державного діяча в Україну.