查理九世登基伊始，因為政府在1560年破產，屢次召開三級會議請求撥款，使得法国的絕對君主制立刻崩潰；三級會議上新、舊教派的對立，連帶引發了法國宗教戰爭（1562-1598年），洛皮達爾的努力調解只能拖延兩年，1562年戰爭仍因吉斯公爵挑起的普瓦西屠殺而爆發。剛開始查理九世站在天主教徒的立场上反对胡格诺派，後來因吉斯公爵被暗殺，戰爭結束於1563年3月19日頒布的安布魯瓦敕令（英语：Edict of Amboise），這保證了胡格諾派教徒的信仰自由，但宗教禮拜儀式只限在貴族家中及少數城鎮中舉行。
1567年第二次宗教戰爭因尼德蘭革命反對舊教國王──西班牙的菲利普二世而起。當年菲利普二世派1.4萬西軍到荷蘭鎮壓新興的喀爾文教徒，因手段太過血腥殘暴（處死兩千人、沒收1.2萬人的財產），激起全歐洲新教人士的焦慮與團結運動，連帶刺激到法國的胡格諾教徒。胡格諾派對一次國際性天主教陰謀感到驚恐，於是勸說孔代親王和科利尼發動政變，這些新教徒計畫劫持国王、逮捕洛林的樞機，围攻巴黎。於是孔代親王和科利尼率新教軍在巴黎城外紮營，但他們在聖但尼戰役（英语：Battle of Saint-Denis (1567)）與宮廷總管蒙莫朗西公爵安內打成平手（蒙莫朗西公爵卻在此戰役中重傷死去）。新教軍在獲得一支德國新教軍（由約翰·卡西米爾率領）增援後，轉而圍攻夏特爾。此時軍事重鎮——大城拉羅歇爾宣布皈依新教並匯集大批新教領導層（加上英國海軍的支援），使王太后頗為驚慌，只得與新教徒談判，於是第二次战争以1568年3月签订隆朱莫條約（英语：Peace of Longjumeau）而告终。
1570年胡格诺派取得暂时优势，随后查理九世同意与他们和解、簽訂聖日耳曼和約（英语：Peace of Saint-Germain-en-Laye）（給與新教徒很多重大優待），并同胡格诺派的政治领袖海军上將科利尼修好（後來國王聘請科利尼上將作為自己的老師私人顧問，並私底下以「父親」敬稱）。當1571年西班牙在勒班陀海戰大勝鄂圖曼土耳其的消息傳來後，他授權給科利尼與蒙莫朗西公爵法蘭索瓦（天主教溫和派領袖，同時亦為安內之子）的聯合陣營，計畫出兵南尼德蘭，打擊如日中天的西班牙霸權，並希望以此消解國內新、舊教的恩怨，對內團結、一致對外。但是世事難料，查理终于在1572年因為母亲凯瑟琳·德·美第奇的逼迫與弟弟亨利的怂恿，默许吉斯公爵亨利所主導的1572年8月24日的聖巴托羅繆之夜大屠杀[4]（大屠殺期間科利尼上將也遭到吉斯公爵亨利及其黨羽謀殺）。大屠殺成為第四次內戰的誘因，不過這次衝突不久即因1573年的拉羅謝爾和約而告終，該和約重申聖日耳曼和約的各項條款。
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