A equipe surgiu em 1966 por Roger Penske, um dos pilotos mais vitoriosos do automobilismo americano. Em 1968, a Penske Racing estreava na Formula Indy devido ao grande sucesso que a equipe obteve com o piloto Mark Donohue. No ano seguinte veio a primeira vitória nas 500 Milhas de Indianápolis começando uma série bem-sucedida de 13 conquistas na história da prova. Grandes pilotos como Rick Mears, os Unser (Bobby, Al e Al, Jr) e o brasileiro Emerson Fittipaldi já passaram pela Penske. Em 2001 a equipe entrou na IRL após anos disputando o campeonato da CART. Além de Emerson Fittipaldi, já fez parte da equipe também Gil de Ferran, campeão das 500 Milhas de Indianápolis de 2003. Atualmente, Will Power, o estadunidense Josef Newgarden e o francês Simon Pagenaud são os pilotos da equipe. Campeonato de 2019 decidido em favor de Josef Newgarden que se tornou bicampeão da categoria.
Penske na Fórmula 1
Penske PC1 da Fórmula 1 de 1975
A Penske começou na Fórmula 1 em 1971, disputando as duas provas da América do Norte, em Mosport Park no Canadá e em Watkins Glen nos Estados Unidos, utilizando chassis McLaren M16 de IndyCar adaptados para o regulamento da FIA de então, virando M19A, enquanto a equipe fabricante usava o novo M19C. Na primeira prova, no circuito canadense, Mark Donohue conseguiu um surpreendente terceiro lugar, na frente dos pilotos principais da McLaren. Na etapa norte-americana, Donohue chegou a sei inscrito contando com o cancelamento da etapa da USAC (então Fórmula Indy), que acabou não acontecendo. Foi substituído por David Hobbs, piloto campeão da Fórmula 5000 do mesmo ano. A Penske só voltou a se inscrever para as mesmas provas no final de 1974, já usando a primeira versão de seu próprio chassi, o PC1 e pilotado por Mark Donohue, que ajudou a projetar o carro junto com o projetista Geoff Ferris, que projetou anteriormente os March 711, 721 e 721X, entre 1970 e 1974. O chefe dos mecanicos foi o alemão Karl Kleinhofer, e o chefe da equipe foi o ex-piloto suiço Heinz Hofer, que também investiu financeiramente na equipe.
Montada a fabrica na Inglaterra, em Poole (que existe até hoje), a Penske se inscreveu para a sua primeira temporada completa em 1975, com apenas um carro e usando motor FordV8. A equipe obteve dois pontos, terminando em décimo segundo no Mundial de Construtores. Nas ultimas corridas a equipe abandonou o PC1 e comprou um chassi March 751. A equipe ficou marcada pela morte de Mark Donohue no GP da Aústria. O seu substituto foi o norte-irlandês John Marshall Watson, que estava na Surtees antes. Em 1976, a equipe usou o chassi PC3 nas primeiras seis etapas, tendo um resultado pífio e terminando apenas três corridas. A partir do GP da Suiça foi inscrito o chassi PC4, com o qual conseguiu vários pódios e a única vitória da equipe, com John Watson no Grande Prémio da Áustria em Österreichring, ironicamente na mesma pista onde um ano antes morria Mark Donohue. No Grande Premio da Holanda, em Zandvoort, o chassi PC3 usado no começo da temporada foi alugado ao piloto holandes Boy Hayje como equipe F&S Properties. No mesmo ano faleceu num acidente de transito na Grã Bretanha o chefe de equipe Heinz Hofer, que também era sócio da equipe Penske na Fórmula 1. Mesmo com a evolução do carro, que terminou em quinto lugar no Mundial de Construtores com vinte pontos, Roger Penske decide encerrar as atividades na Fórmula 1 por questões financeiras, já que seu sócio suíço falecera e o patrocinador, o Citibank, deixava de apoiar a escuderia na Europa. Passou a desenvolver em 1977 o chassi PC5 na Usac/Indycar, como uma evolução do projeto de Fórmula 1.
Os chassis PC4 foram vendidos para a escuderia alemã ATS poder ingressar na Fórmula 1, correndo sete etapas na Europa em 1977. Os pilotos alternados foram Jean-Pierre Jarier e Hans Binder, que não obtiveram resultados satisfatórios. Nos GPs do Canadá e Estados Unidos, no final da temporada, a ATS estava envolvida no desenvolvimento de seu próprio carro e não participou das provas, vendendo os mesmos chassis para a equipe da Can-Am e Usac/Indycar Interscope Racing, que disputou as provas com seu piloto Danny Ongais (que havia sido Rookie of the Year de Indianapolis), conquistando um sétimo lugar em Mosport Park, resultado superior a todos os GPs da ATS.
Geoff Ferris ainda tentou mais um projeto na Fórmula 1, o Rebaque HR100, da infame Escuderia Rebaque, com apenas três corridas em 1979. Voltou a trabalhar com Roger Penske no desenvolvimento dos chassis Penske na mesma fábrica na Inglaterra para a Cart/Fórmula Indy, sendo vitorioso nas 500 Milhas de Indianápolis com o PC9 em 1981 e PC10 em 1983. Trabalhou também na Brabham.
Simultaneamente a disputa da Fórmula 1, a equipe de Roger Penske disputou a Can-Am, a Nascar e a Usac. Com a criação da Champ Car depois da divisão do campeonato da Usac, passou a de dedicar por anos apenas a esse campeonato. A Penske acabou voltando a Fórmula 1 indiretamente nos anos 90, fabricando componentes para a Mclaren.
Correndo com o nome de Penske Racing South, a Penske fez sua estréia NASCAR em 1972 no Riverside International Raceway. Em seus primeiros anos na categoria, integraram a equipe Mark Donohue, Marcis Dave, Donnie Allison e Bobby Allison. Com Bobby, a Penske disputa sua primeira temporada completa em 1976 terminando em quarto na classificação geral. Em 1980, a equipe disputou apenas duas corridas com Rusty Wallace, terminando em segundo em sua primeira corrida, em Atlanta.
A equipe ficou de fora da categoria por 11 anos, retornando em 1991 com Wallace ao volante novamente, chegando ao vice-campeonato em 1993. Também fez parte da equipe nesse período Jeremy Mayfield, que permaneceu por seis anos. No início de 2008, a Penske venceu pela primeira vez a Daytona 500 com Ryan Newman.
Embora as corridas dos campeonatos mundiais de 1952 e 1953 serem no regulamento da Fórmula 2, construtores que também participaram durante esse período são incluídos na lista de construtores. Construtores que participavam apenas das 500 Milhas de Indianápolis entre os mundiais de 1950 e 1960 não são listados.
