En 2004, à la sortie de l’ENA, elle intègre l’Inspection Générale des Finances[7], poste qu’elle occupe pendant trois ans[8]. Elle travaille avec Didier Migaud et Alain Lambert au premier rapport sur la mise en œuvre de la loi organique relative aux lois de finances remis en [4]. Entre 2005 et 2009, elle enseigne les finances publiques à Sciences Po[4]. En 2007, elle intègre la direction du Budget. Elle y exerce successivement les fonctions de chef du bureau de la politique budgétaire, du bureau de l’emploi et de la formation professionnelle, puis elle est chargée de la sous-direction de la synthèse des finances publiques[9]. Elle refuse trois propositions d’intégrer des cabinets ministériels sous le quinquennat Nicolas Sarkozy[10].
De 2012 à 2014, Amélie Verdier est nommée directrice de cabinet de Jérôme Cahuzac puis de Bernard Cazeneuve, ministres délégués chargés du Budget. Elle est également directrice de cabinet adjointe de Pierre Moscovici alors ministre de l'Économie et des Finances[9].
Auditionnée le dans le cadre de la commission d'enquête parlementaire consacrée à l'affaire Cahuzac, Amélie Verdier, maintenue dans ses fonctions de directrice de cabinet après la démission de Jérôme Cahuzac, soutient que les documents produits par Rémy Garnier sont « fantaisistes »[11].
Le 28 juillet 2021, elle est nommée directrice générale de l’agence régionale de santé d’Île-de-France, à compter du 9 août 2021[13].
Le 28 février 2024, elle est nommée à la tête de la Direction générale des finances publiques (DGFiP), en remplacement de Jérôme Fournel, devenu directeur de cabinet du ministre de l'Économie et des Finances Bruno Le Maire[14].
« Verdier Amélie Françoise Cécile Andrée », dans Fabien Cardoni, Nathalie Carré de Malberg et Michel Margairaz (dir.), Dictionnaire historique des inspecteurs des Finances, 1801-2009 : dictionnaire thématique et biographique, Paris, Comité pour l'histoire économique et financière de la France, (ISBN978-2-11-097521-8), p. 962.
