Des robots transformables, les Decepticons, apparaissent sur Terre. Ils veulent retrouver l'énergie AllSpark, qui donne vie à n'importe quel objet électronique ou mécanique et lever une armée pour dominer l'Univers. Mais sur leur route se dressera Sam Witwicky et les Autobots d'Optimus Prime prêt à tout pour défendre la Terre de Mégatron, chef des Decepticons.
Les Decepticons préparent leur revanche en revenant sur Terre pour ressusciter Megatron et trouver une nouvelle arme, afin de contrôler l'Univers. Sam est de nouveau impliqué dans cette guerre, car lui seul sait où se trouve cette arme cachée par les sept Prime, ancêtres d'Optimus Prime. Le Fallen, le fondateur des Decepticons, Megatron, Starscream et les Decepticons s'engagent alors dans une bataille contre les Autobots.
Un événement mystérieux lié à notre passé éclate au grand jour. C’est la guerre qui menace aujourd’hui notre Terre ; une guerre d’une telle ampleur que l’aide des Autobots et de Sam pourrait, cette fois-ci, ne pas suffire à nous sauver, à cause de Sentinel Prime, le traître Autobot.
Alors que les humains pansent leurs plaies de Chicago, les restants Autobots sont traqués et tués par une nouvelle unité, afin de créer des prototypes dans une entreprise avancée. Un puissant chasseur de primes Transformer neutre, Lockdown, s'allie avec la CIA pour traquer Optimus, afin de le livrer aux inconnus créateurs de leur espèce. Cade Yeager, un ingénieur Texan et sa famille ainsi que les guerriers Dinobots, seront leurs aides pour les Autobots à vaincre l'armée de Galvatron, la réincarnation de Megatron.
Pendant l'absence d'Optimus à la recherche des créateurs, les Autobots percent les légendes à l'époque Arthurienne à la recherche d'un nouvel artefact. Optimus devient désormais le pire ennemi, car celui-ci se donne pour mission de sauver Cybertron en tuant la Terre, aussi nommé Unicron. Cade, le dernier chevalier, et les Autobots devront à nouveaux s'allier avec les humains pour combattre les redoutables Decepticons ainsi que Quintessa, la déesse folle.
Après que Cybertron soit tombé entre les mains des Decepticons, les Autobots sont obligés de se replier et se disperser. Optimus Prime envoie son éclaireur B-127 sur Terre, une planète reculée, pour qu'il y établisse une base et la protège jusqu'à son arrivée. Arrivé sur Terre et après une altercation avec Blitzwing qui lui détruit son synthétiseur vocale et endommage sa mémoire, B-127 se désactive. En 1987, il est réveillé par la jeune Charlie Watson qui le rebaptise Bumblebee et vont se retrouver face aux deux Decepticons Shatter et Dropkick, lancés à la recherche d'Optimus Prime.
En 1994, les Autobots, qui s'acclimatent à la Terre, se retrouvent à affronter un nouveau groupe d'ennemis, les Terrorcons, dirigés par leur chef Scourge. Ils font également la rencontre des Maximals, des Transformers se changeant en animaux, avec qui ils vont devoir s'allier pour affronter les Terrorcons ainsi qu'une menace encore plus grande : Unicron.
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