Il padre, Frederic Septimus Leighton (1799–1892), era uno stimato medico, figlio a sua volta di Sir James Boniface Leighton (1769–1843), medico per due zar della Russia, Alessandro I e Nicola I, che accumulò una grossa fortuna negli anni sotto il loro servizio. La madre si chiamava Augusta Susan.[1][2] Sua sorella Alexandra, divenne una nota biografia per Robert Browning.[3]
Studiò all'University College School di Londra, prima di partire per l'Europa continentale in viaggio di studio. Tra i suoi maestri giovanili, Eduard von Steinle e Giovanni Costa presso cui, a Firenze, venne introdotto all'Accademia di Belle Arti. Tra le sue opere del tempo è famosa la rappresentazione della processione della Madonna di Cimabue attraverso Borgo Allegri.
La Madonna di Cimabue portata in processione (Cimabue’s Madonna Carried in Procession; 1853-1855)
Durante la maturità, visse ed operò prima a Parigi (dal 1855 al 1859) e poi a Londra (dal 1860 fino alla morte). Tra i pittori che conobbe in vita e che influenzarono la sua arte, Ingres, Delacroix, Corot e Jean-François Millet. A Londra, dopo essere entrato a far parte dei preraffaelliti, progettò la tomba di Elizabeth Browning, moglie del poeta Robert Browning, e nel 1864 divenne membro della Royal Academy of Arts, per poi diventarne presidente nel 1878; il suo dipinto Avvampante giugno, inizialmente non adeguatamente apprezzato e solo nel 1963 venduto ad un prezzo di appena 1000 £ ad un collezionista per finire a Porto Rico nel museo de Arte de Ponce (per figurare anche come copertina dal titolo La bella dormiente nell'esposizione, allestita nel 2009 al Museo del Prado a Madrid, dedicata alla pittura vittoriana), viene da molti considerato, per forma, colori e iconografia, quale emblema del movimento dei Preraffaelliti.
Venne nominato cavaliere a Windsor nel 1878, baronetto nel 1886 e infine barone nel 1896. Morì nel 1896 senza eredi, un giorno dopo l'ufficializzazione della sua carica: la sua casa a Holland Park è ora il Leighton House Museum e ospita una vasta selezione tra disegni e dipinti.
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