Widengren studerade religionshistoria vid Stockholms högskola (idag Stockholms universitet) under sin läromästare Tor Andræ fram till 1933 och doktorerade vid teologiska fakulteten i Uppsala 1936. Hans doktorsavhandling hade titeln The Accadian and Hebrew Psalms of Lamentation as Religious Documents. 1940 blev han professor i religionshistoria vid samma fakultet, och var därutöver dekanus vid Teologiska fakulteten 1944–1945, 1950–1951 och 1964–1971.[7]
Widengren var vicepresident (1950–1960) och president (1960–1970) för International Association for the History of Religion. Han var också hedersdoktor vid Amsterdams universitet, Cardiffs universitet, Rostocks universitet och Uppsala universitet, samt ledamot eller korresponderande medlem av flera in- och utländska akademier, däribland Institut de France, Istituto Italiano per il Medio ed Estremo Oriente, American Society of Biblical Literature och World Union of Jewish Studies. 1958 mottog han Nordstjärneorden.[8]
Widengren var iranofil och framhöll det iranska inflytandet på judendom, kristendom och mithraism. Han besökte landet 1971, officiellt inbjuden till firandet av den iranska monarkins 2500-årsjubileum i Shiraz och Persepolis.
Apocalyptique iranienne et dualisme qoumranien, Paris, 1995.
Der Mandäismus, Darmstadt, 1982.
The Pure Brethren and the philosophical structure of their system, Islam: past influence and present challenge, Edinburgh, 1979.
The Gnostic attitude, Santa Barbara, 1973.
Religionens värld, Stockholm, 1945, omarbetad och utökad upplaga 1953, omarbetad och förkortad 1971.
Religionsphänomenologie, Berlin, 1969.
Muhammed: hans liv och hans tro, Stockholm, 1967.
Mani und der Manichäismus, Stuttgart, 1961. (engelska, 1965)
Der Feudalismus im alten Iran : Männerbund, Gefolgswesen, Feudalismus in der iranischen Gesellschaft im Hinblick auf die indo-germanischen Verhältnisse, Köln, 1969.
Iranische Geisteswelt: von den Anfängen bis zum Islam, Baden-Baden, 1961.
Die Religionen Irans, Stuttgart, 1965.
Kungar, profeter och harlekiner: religionshistoriska uppsatser, Stockholm, 1961.
Ryttarfolken från öster: och andra artiklar, Stockholm, 1960.
Muhammad, the apostle of God, and his ascension, Uppsala, 1955.
The great Vohu Manah and the apostle of God : studies in Iranian and Manichaean religion, Uppsala, 1945.
Hochgottglaube im alten Iran, Uppsala, 1938
Vidare läsning
Oloph Bexell, Teologiska fakulteten vid Uppsala universitet 1916–2000. Historiska studier. (Acta Universitatis Upsaliensis. Skrifter rörande Uppsala universitet. C. Organisation och historia 120), sidorna 101–105
^ [ab] Bruno Delmas & Rémi Mathis (red.), Annuaire prosopographique : la France savante, CTHS person-ID: 115675, läst: 9 oktober 2017.[källa från Wikidata]