Son règne est marqué par des conflits avec la noblesse écossaise ou avec ses propres frères, en désaccord avec la faveur accordée à certaines familles.
Il est tué dans des conditions obscures après la bataille de Sauchieburn, livrée contre une faction combattant au nom de son fils aîné Jacques, qui prend alors sa succession.
La régence revient à sa mère, puis après sa mort en 1463, à James Kennedy, jusqu'à sa mort en .
La période des favoris Boyd (1465-1469)
Jacques III laisse ensuite gouverner le clan Boyd, mené par le premier lord Boyd, Robert, dont un des fils, Thomas est l'époux de la sœur aînée du roi, Marie[4].
L'emprise des Boyd sur le roi mécontente la noblesse qui se soulève en 1469. Les Boyd écartés, Jacques III prend les rênes du gouvernement.
Le 10 juillet 1469, Jacques III épouse la fille du roi de DanemarkChristian Ier, Marguerite (1456-1486), qui lui apporte en dot les Orcades et les Shetland, restées norvégiennes puis danoises depuis le IXe siècle.
Conflit avec l'Angleterre d'Édouard IV et avec le clan MacDonald (1461-1476)
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Devenu roi d'Angleterre en 1461, Édouard IV, de la maison d'York, considère l'Écosse comme ennemi, en tant que soutien de la maison de Lancastre dans la guerre des Deux-Roses (1455-1485). Il fomente des troubles en Écosse en soutenant une faction noble liée à James Douglas, alors exilé.
En 1462, par le traité de Westminster-Ardtornish, Jean II MacDonald, Donald Balloch de Dunivaig et des Glens d'Antrim et son fils John Mor reconnaissent le roi d'Angleterre comme suzerain contre paiement d'une pension.
Réconcilié en 1475 avec Jacques III, Édouard IV abandonne ses alliés à la colère du roi d'Écosse. Les lieutenants[pas clair] du roi d'Écosse : David Lindsay (5ecomte de Crawford), John Stuart (comte d'Atholl), Georges (comte d'Huntly et lieutenant du Nord) et Colin Campbell (comte d'Argyll), agissant au nom de la Couronne, envahissent les domaines de Jean II MacDonald. Ils l'obligent à abandonner le comté de Ross ainsi que ses domaines du Kintyre et les châteaux d'Inverness et de Nairn. Sommé de se présenter devant le Parlement en , Jean II MacDonald se voit confirmer le reste de ses domaines, ainsi que son titre de seigneur des Îles.
Jusqu'en 1481, les revenus du comté de Ross sont attribués à Elizabeth Livingston, son épouse répudiée, qui s'est réfugiée près du roi.
Conflit avec ses frères et reprise de la guerre avec l'Angleterre
Dans les années 1470, les frères de Jacques III regroupent les mécontents contre les nouveaux favoris Robert Cochrane et William Scheves.
Le plus jeune, John Stuart (comte de Mar), est emprisonné et probablement assassiné sur ordre du roi.
Le cadet, Alexandre (duc d'Albany), se réfugie en Angleterre où il est accueilli par Édouard IV, qui le proclame roi d'Écosse sous le nom d'Alexandre IV, « par la grâce du roi d'Angleterre »[4].
Une expédition menée par Richard de Gloucester s'empare de Berwick-upon-Tweed, ville frontière disputée entre les deux États, qui devient définitivement anglaise.
Simultanément, l'armée écossaise se rebelle contre les favoris. Cochrane est pendu et le roi est fait prisonnier au pont de Lauder ()[4],[5]. Mais les deux frères se réconcilient et Gloucester rentre en Angleterre.
