На місці сучасного Інкермана в давнину існували поселення таврів. На їхньому місці понтійський полководець Діофант заснував місто, яке на честь свого володаря Мітрідата VI Євпатора назвав Євпаторією (Євпаторіоном). Населення Євпаторії було переважно грецьким.
У римські часи місцева фортеця мала назву Ктен. На початку нашої ери околиці Ктена були відомі насамперед каменоломнями. Існують перекази про заслання сюди імператором Марком Ульпієм Траяном римського єпископа (папи) Климента I, який і загинув у цих місцях мученицькою смертю (утоплений у морі), та про ув'язнення тут у VII столітті папи Мартина I.
У VI столітті фортеця була відома вже як Каламіта і перетворилася на візантійсько-херсонеський форпост. Під її захистом був заснований православний монастир.
У XIV—XV століттях фортеця стала морською базою князівства Феодоро. При Олексії I у 1427 році фортеця була оновлена — для захисту торговельного порту Авліта.
Від 1475 року місто перебувало під контролем Османської імперії. Саме турки надали йому назву Інкерман.
У 1783 разом зі всім Кримом приєднаний до Російської імперії. У 1820—1821 роках тут побудовано два маяки, найвищі в країні. З історії Кримської війни 1853—1856 відома Інкерманська битва, що відбулася 5 листопада (24 жовтня) 1854 року. Тоді російська армія зробила спробу скинути війська союзників у море та деблокувати Севастополь. Попри загальну невдачу, севастопольці тоді виграли час, аби укріпити місто.
Під час радянсько-німецької війни у 1942 р. більшовики під час відступу підірвали штольні поблизу Інкермана, де був розташований підземний госпіталь, внаслідок чого загинуло багато людей[3].
В XIX-XX століттях Інкерман розвивався в орбіті Севастополя (з інкерманського білого каменю останній первісно і будувався). Статус міста Інкерман отримав 6 січня 1976 року під назвою Білокам'янськ. У 1991 році місту була повернена його історична назва.